On retrouve le polypode de Virginie dans les forêts mixtes et de conifères. Il croît généralement sur une couche d'humus coiffant divers substrats rocheux (affleurements rocheux, éboulis, crevasses, falaises). Cette espèce tolère un substrat sec, mais pousse généralement dans des sols acides.
Cette fougère est indigène en Amérique du Nord. Elle est présente dans les régions tempérées des États-Unis, surtout dans les Appalaches, le Nord-Est et le Midwest américain.
Au Canada, on retrouve le polypode de Virginie dans plusieurs provinces, notamment l’Ontario et les provinces maritimes. Au Québec, on l’observe dans les régions des Laurentides, de l’Outaouais, de l’Estrie, de la Montérégie, du Saguenay- Lac-Saint-Jean et de la Gaspésie.